John Diefenbaker, un avocat de formation connu pour être le défenseur des petites gens, fut nommé chef du Parti conservateur en 1956. Premier ministre de 1957 à 1963, il continua d'exercer son influence au sein de la politique fédérale jusqu'à son décès. Outre les expositions qui retracent sa vie et sa carrière, le centre présente une réplique du bureau de Premier ministre et de la Chambre du Conseil du temps où Diefenbaker était en fonction.